La bandera del Imperio Ruso fue la bandera oficial de Turkmenistán hasta 1914 y luego durante otros 3 años, hasta 1917, sólo que con un diseño ligeramente diferente: el escudo de armas aparecía en la esquina superior izquierda sobre un fondo amarillo. Después, hasta el colapso de la Unión Soviética en 1991, Turkmenistán utilizó diversas variantes de banderas similares a las soviéticas: una base roja con una luna creciente, una estrella o la hoz y el martillo.

Desde 1937, la bandera tiene un fondo rojo sólido con una inscripción dorada en la esquina superior izquierda: TSSR. Desde la década de 1940, la bandera no ha cambiado, pero la abreviatura se escribió en cirílico. En 1953 se rediseñó la bandera, reintroduciendo la hoz y el martillo y la estrella de cinco puntas sobre ellos, así como dos líneas azules en el centro, a lo largo de la bandera. Entre la independencia en 1991 y la adopción de la nueva bandera en febrero de 1992, esta bandera siguió siendo la bandera nacional del Turkmenistán independiente.
Tras obtener la independencia en 1991, el 19 de febrero de 1992, Turkmenistán adoptó una bandera muy similar al diseño actual. En 1997, se añadieron dos ramas de olivo cruzadas para simbolizar la naturaleza pacífica del pueblo turcomano y su estatus de neutralidad permanente. En 2001, la relación de aspecto de la bandera pasó de 1:2 a 2:3.